Hõbedakambris on välja pandud paremik Eesti Kunstimuuseumi hõbedakogust.
Endises käärkambris asuv ekspositsioon jaguneb kolmeks: kirikuhõbe, Mustpeade vennaskonna ning gildide-tsunftide hõbe. Vaid üksikutes Euroopa linnades on säilinud nii palju gildide ja vennaskondade hõbedat kui Tallinnas.
Kirikuhõbedast on väljas peamiselt Niguliste kirikule kuulunud armulauanõud. Põnevaks eksponaadiks on ka Tallinna Oleviste kiriku 15. sajandi pitsat.
Gildide hõbedast moodustab kõige suurema osa Kanuti gildi hõbevara, kuid esindatud on ka Suurgildile ja Toomgildile kuulunud esemeid. Kõige pilkupüüdvamad on tsunftide kõrged ja uhked tervituspokaalid 17.–18. sajandist. Tseremoniaalesemete seast võib leida Kanuti gildi oldermanni saua, aga ka 18. sajandi lauakella, mille ülaotsa on kinnitatud haruldane, 15. sajandist pärinev taraga ümbritsetud rüütlifiguur.
Eraldi vitriin on pühendatud rippsiltidele. Traditsiooni kohaselt kinkis meistriks saanud sell oma eriala tsunftile hõbedast rippsildi, millele oli graveeritud tema nimi, meistriks saamise daatum ja enamasti ka vastava käsitööala embleem. Pidulike tseremooniate ajaks riputati need tervituspokaali külge.
